В 1939 году была разрушена колокольня Богоявленской церкви — разобрана на кирпич. А вместе с ней — и церковная ограда. В годы Великой Отечественной войны собор лишился своего главного завершения, был сбит малый глухой восьмерик, а вместе с ним — и венчавшая его главка с крестом. Это положение зафиксировано на фотографии 1947 года. В 1945 году храм был поставлен на учет Орловским отделом по делам архитектуры, а на его стене была установлена охранная доска.

 В 1948 году, когда Богоявленский собор уже находился в ведении верующих, началась подготовка к ремонтно-восстановительным работам. В результате было восстановлено завершение храма, возведена церковная ограда. Но в 1952 году главка свалилась, и на ее месте была установлена новая. В 1956 году «художником из Москвы» была частично расписана трапезная храма, а в 1957 — его основной объем с восстановлением старой живописи.

Справка, свидетельствующая о том, что Богоявленский храм был закрыт 27 июня  1962 г., то есть через месяц после перевода из него Кафедрального собораСправка, свидетельствующая о том, что Богоявленский храм был закрыт 27 июня 1962 г., то есть через месяц после перевода из него Кафедрального собора

В 1937 году в храме открыт антирелигиозный музей, в который из Ельца были привезены мощи святителя Тихона Задонского.
В годы Великой Отечественной войны храм стал кафедральным собором Орловской епархии.

Вот что сообщает о пребывании святыни в Орле И. Барсукова, главный хранитель фондов Орловского краеведческого музея: «В 1937 году в Орле, в Богоявленском храме, был открыт антирелигиозный музей. В этот музей в качестве главных экспонатов были доставлены мощи св. Тихона Задонского и фильм о «разоблачении», то есть - вскрытии этих мощей. Музей просуществовал до 1941 года. Как только немцы заняли Орел, городское духовенство обратилось к коменданту города Адольфу Гаману с просьбой об открытии храмов . И первым был открыт Богоявленский храм, самым главным достоянием которого стали мощи Тихона Задонского, стоявшие на горнем месте алтаря. Настоятель этого храма, отец Александр Кутепов, первым провел в городе крестный ход 26 августа, в день памяти святителя Тихона. Вплоть до освобождения города Богоявленский храм был одной из самых посещаемых церквей в Орле».

С наступлением мира в Орле мощи св. Тихона Задонского вновь открыто были выставлены в кафедральном Богоявленском соборе. Произошло это в 1947 году. Тысячи людей, переживших ужасы войны, шли за утешением к раке, хранившей мощи Задонского Чудотворца.

А 19 июня — 2 июля 1959 года, по благословению архиепископа Орловского и Брянского Иеронима (Захарова), было проведено освидетельствование возвращенной святыни компетентной комиссией из служителей Церкви и врачей. Сообщается, что «проводили это освидетельствование настоятель Богоявленского храма отец Николай Карасев, ключарь Алексий Беляев, настоятель Афанасьевского храма отец Владимир Отт, консультантом был известный орловский врач и тайный монах Владимир Иванович Турбин (монашеское имя Никон), ассистентами были монахини Августа и Евфросинья».

Согласно итогам этого освидетельствования, мощи представляли из себя довольно полно сохранившийся скелет. Причем, на отдельных участках имелись мумифицированная кожа и сухожилия. Практически не тронута тлением оказалась кисть левой руки святого... Акт освидетельствования, полностью опровергающий итоги «разоблачительного вскрытия» 1919-го года, был предан огласке.

Такого удара воинствующие атеисты снести не могли. И, с началом очередных гонений на церковь при Н. С. Хрущеве, в октябре 1961 года, мощи Задонского Чудотворца вновь оказались в запасниках местного краеведческого музея.

Поклониться к ним приезжало много паломников. Конечно, это раздражало власть. Обкомовским распоряжением было велено спрятать мощи в Орловском краеведческом музее. Изымали святыню в полночь. Мощи сложили в мешок и увезли. В храме остались только облачение и вериги святого (которые сегодня находятся в Свято-Иоанно-Крестительском храме Орла). Было это в 1960 году. Храм закрыт в 1962 году и приспособлен под кукольный театр.

Об этом периоде вспоминает один из клириков Богоявленского собора 1950-60-х годов — протоиерей Мефодий Борисёнок:

— Поклониться мощам Тихона Задонского, хранившимся в Богоявленском кафедральном соборе, приезжало много паломников. Конечно, это раздражало власть, — рассказывает о. Мефодий. — Обкомовским распоряжением было велено спрятать мощи в Орловском краеведческом музее. Изымали святыню в полночь. Мне об этом рассказывали очевидцы тех событий: настоятель храма Игорь Базилевич и священники Иосиф Бычок и Василий Теляковский. Мощи сложили в мешок и увезли. В храме остались только облачение и вериги святого. Было это в 1960 году.

— Среди сотрудников музея нашлись верующие люди, от которых я и узнал, где находятся мощи, — продолжает рассказ о. Мефодий. — Сообщил об этом владыке Глебу. Он начал ходатайствовать о возвращении мощей.

Однако только в 1988 году они были переданы Орловскому епархиальному управлению и помещены в Ахтырском кафедральном соборе. В 1991 году мощи были переданы во вновь открытый Задонский мужской монастырь. Кисть руки святителя Тихона была оставлена в Ахтырском храме.

— В одной из местных газет, — вспоминает о. Мефодий, — появилась статья о том, что гуляющим в Детском парке якобы мешают колокольный звон и церковное пение, доносящееся из храма. Родители детей требовали прекратить это «безобразие»... Под письмом было четыре подписи. Богоявленский храм закрыли... Но примерно в это же время возобновил свою работу Иоанно-Крестительский храм.


* * *

Указом митрополита Орловского Антония (Кротевича) с 25 мая 1962 г. кафедральный собор переведен из Богоявленской церкви в Ахтырскую. Богоявленский храм был закрыт 27 июня 1962 г.

Копия указа митрополита Антония (Кротевича) о переводе Кафедрального Собора с 25 мая 1962 г. из Богоявленской в Ахтырскую церковьКопия указа митрополита Антония (Кротевича) о переводе Кафедрального Собора с 25 мая 1962 г. из Богоявленской в Ахтырскую церковь

Судя по фотографиям, вплоть до 1963 года храм имел главку и крест. Вскоре собор был риспособлен под городской кукольный театр. Согласно проекту была разобрана глава храма, сняты кресты, а внутреннее подкупольное пространство перекрыто плоским потолком.